小葉藤黃種子的傳遞及幼苗空間分布

小葉藤黃種子的傳遞及幼苗空間分布

植物通過食用水果吸引動物進食，并通過種子傳播。在熱帶森林中,有50%～90%的植物果實適合作為動物的食物,通過動物的取食(或貯食)進行種子傳播(Howe&Smallwood,1982)。盡管有關植物種子為何要遠離母株的解釋尚存在爭議,包括逃避母樹依賴型天敵(Janzen,1970;Connell,1971),占領新的生境斑塊(Howe&Smallwood,1982),散布至存活率特別高的地方(Wenny&Levey,1998)等多種假說。但食果動物對種子的傳播客觀上改變了種子及幼苗生長環(huán)境的空間分布格局(Nathan&Muller_Landau,2000)。種子傳播是多步驟的過程(Chambers&MacMahon,1994;Wenny,2000)。動物對未成熟種子的取食、種子的初級傳播、二次傳播、種子被取食、種子萌發(fā)及幼苗建成等過程均會影響種子、幼苗的空間分布和它們的命運(Howe,1989;Chambers&MacMahon,1994)。以往的大量工作主要關注種子傳播的某一階段,而對種子傳播中各個階段如何影響種子、幼苗的命運及它們之間相互影響的綜合研究并不多(Herreraetal.,1994;Wenny,2000)。小葉藤黃(Garciniacowa)是藤黃科(Guttiferae)木本喬木,在西雙版納熱帶季節(jié)性雨林及山地雨林中均有分布,在一些群落中可成為優(yōu)勢種(朱華,1993)。我們通過研究小葉藤黃果實拜訪者對其種子的初級傳播、二次傳播、種子被取食及幼苗空間分布的影響來試圖回答以下問題:1)小葉藤黃種子的初級傳播者、二次傳播者及種子捕食者有哪些2)小葉藤黃的種子傳播、種子被捕食等過程如何影響種子的命運和幼苗的空間分布?1學習方法1.1納州不同地區(qū)的自然生境成熟的小葉藤黃樹高8～12m,胸徑15～20cm。樹枝細長,密集于樹干頂端,平伸。雌雄異株,花期3～5月,果期8～10月。在我國主要分布于云南南部等地海拔150～1300m溝谷和潮濕的密林中(中國科學院昆明植物研究所,1991)。實驗樣地設在西雙版納州勐臘自然保護區(qū)(101°20′～101°37′E,21°15′～21°25′N,面積9.3萬hm2)內的南貢山上。樣地海拔950m,年平均降雨量為1500mm,年均溫21.0℃。樣地分為果實收集區(qū)和動物拜訪觀察區(qū)兩處,相距100m,被塹溝自然相隔;兩處均為西坡,動物觀測區(qū)坡度為24°,果實收集區(qū)坡度27°。樣地喬木層主要樹種有:銀柴樹(Aporusaoctandra)、水團花(Metadinatrichotoma)、盆架樹(Winchiacalophlla)、小葉藤黃、烏墨蒲桃(Syzygiumcumini)、紅梗潤楠(Machilusrufipes)等,灌木及幼苗層主要有紅花木樨欖(Olearosea)、紅楣(Annesleafragrans)、密花樹(Rapaneanerrifolia)等。森林類型為熱帶季節(jié)性雨林。1.2動物的調查與飼養(yǎng)調查拜訪小葉藤黃果實動物種類的方法有:1)走訪當?shù)赜薪涷灥墨C人;2)分別于果實成熟初期、盛果期及成熟后期進行連續(xù)3d(每天觀察時間07:00～19:30)的直接觀察;3)通過糞便以及果皮、種皮上留下來的痕跡來判斷動物大致種類;4)以小葉藤黃種子作為誘餌,用捕鼠籠進行捕捉;5)對昆蟲直接進行捕捉(連續(xù)3個白天和晚上),采集標本進行鑒定。獼猴(Macacamulatta)是小葉藤黃果實的重要拜訪者。為進一步了解獼猴的取食習性,我們用植物園馴養(yǎng)了兩年的兩只獼猴做果實喂食實驗:每隔1d喂食10個小葉藤黃果實,對獼猴取食行為進行連續(xù)觀察1h,8h后收集遺棄的種子,24h及48h后檢查獼猴糞便內完好小葉藤黃種子數(shù)目。將收集到的種子進行萌發(fā)實驗(以濕沙為介質)來檢驗種子活力。1.3建立重、平均種子數(shù)收集網絡在果實收集區(qū)里標出30株胸徑(DBH,距地面1.2m高處測量)大于10cm的成熟單株,單株結果量估算的方法是:單株結果量=枝條數(shù)×每枝平均果實數(shù)×平均果實重。根據我們過去的觀察,絕大多數(shù)林上拜訪者取食果實時將果皮遺棄,而小葉藤黃果皮占果實重量的比例是可以測定的。因此,可以利用同株的果實統(tǒng)計出單個果實的平均重量、平均果皮重和平均種子數(shù),再利用收集到的果皮總重量來推導出動物取食的果實個數(shù)和動物取食這些果實所含種子數(shù)。收集網制作方法:以母樹為中心,沿東、西、南、北4個方向用40目的尼龍網在距地面1m高處架設,1m寬,略長于樹冠。收集網架設得過多過密,可能會影響食果動物的拜訪。我們在果實收集區(qū)的上(海拔約970m),中(海拔950m),下(海拔約920m)3處選擇3株母樹,在樹下布置收集網。每兩天收集落果及果實殘留物1次,進行分類登記(完好果實、果皮、完好種子、保存率>50%的殘余種皮等),直到果實落完為止。收集網中的種子來源包括完好果實和果皮所代表的果實中所含種子等兩部分。種子的去向可以分為3部分:1)林上就地消耗(收集到的保存率>50%的殘余種皮);2)完好種子落到樹下(包括完好果實及動物取食果實時遺棄的完好種子);3)轉移的種子。計算公式如下:種子總數(shù)=果皮對應的果實所含種子數(shù)+完好果實所含種子數(shù)林上就地消耗種子數(shù)=保存率>50%的殘余種皮數(shù)落到地面的完好種子數(shù)=散落的完好種子數(shù)+完好果實內所含種子數(shù)轉移種子數(shù)=種子總數(shù)-林上就地種子消耗數(shù)-落到地面的完好種子數(shù)1.4種子標記和種子轉移觀察用拴線法標記觀察地面?zhèn)鞑フ邔ΨN子傳播的距離及埋藏情況,在一些研究中已有運用(Forget&Milleron,1991;王巍等,1999)。本實驗中我們用錐子在小葉藤黃種子中部鉆1小孔,用50cm長尼龍細線穿入并拴牢,在尼龍線另一端打結做標記,結所對應的相應的組數(shù),標明該種子準確的初始位置。在動物觀察區(qū)選擇3株落果剛剛結束的母樹,母樹與最近的結果母樹相距60m以上,3株母樹之間相距150～200m。分別在母樹基部1,2.5,5,10,15,20,25m處0.5m×0.5m正方形范圍內均勻布置25粒種子,在四角釘30cm高的木樁作為標志,分置地表和埋于表土1cm深兩種處理,3個重復。放置于地表的種子每組放置20粒不拴線和5粒拴線種子,開始每周觀察1次,4周后每兩周觀察1次,記錄種子轉移情況,尋找拴線種子并做標志,直到種子全部被轉移或種子已經被蛀得完全空癟為止。埋入土壤中的拴線種子可能會發(fā)霉變質,故埋藏的25粒種子全部為不拴線種子。當?shù)孛嫔系姆N子全部轉移后(18周)將埋藏種子從埋藏處重新挖出,記錄每組的剩余種子數(shù)、完好種子數(shù)及蟲蛀種子數(shù)。1.5擴散型指數(shù)morsisa在動物觀察區(qū)中心作50m×50m的種群調查樣方,用樣方繩將調查樣方分劃成5m×5m的小樣方。記錄每株小葉藤黃胸徑(DBH,距地面1.2m高處測量)和基徑(地面10cm高處測量)并進行定位。擴散型指數(shù)(即Morisita指數(shù)Iδ,公式見丁巖欽(1994))作為種群分布型判別標志。幼苗空間分布的統(tǒng)計方法參照Clark和Clark(1984)、Zagt和Werger(1997)介紹的方法,將小葉藤黃幼苗分成幼苗(DBH<1cm)和小樹(1cm≤DBH<5cm)兩個徑級,統(tǒng)計距最近的母樹不同距離范圍內幼苗占該徑級幼苗總數(shù)的百分比。2結果與分析2.1種子繁殖情況小葉藤黃果實的林上拜訪動物主要有獼猴、花面貍(Pagumalarvata)、赤腹松鼠(Callosciuruserythraeus)、藍腹松鼠(C.pygertthrus)、小花鼠(Tamiopsmacclellandi)等5種哺乳動物。獼猴為群居性動物,經常來實驗樣地的一群獼猴有13～18只,在小葉藤黃樹上取食時間長(1h),取食量大。我們在動物觀察區(qū)范圍內收集了(人工拾)兩次猴群取食后的遺落物。第一次收集到果皮22.2kg,種子2.5kg(424粒);第二次收集到果皮13.2kg,種子0.34kg(54粒)。通過統(tǒng)計單個果實的平均果皮重和平均種子數(shù)估算出猴群兩次帶走的種子數(shù)分別是855粒和706粒,占被取食果實中種子總數(shù)的66.8%和92.9%。家養(yǎng)獼猴取食小葉藤黃果實時,先將果實扳開把帶果肉的種子放到頰囊內,約10min后將頰囊中的種子一粒粒地回吐至“掌上”,有時只吃果肉而將種子遺棄,有時也取食種子。供試的50個果實(約含200粒種子)中,獼猴總共遺棄了147粒完好種子,約占種子總數(shù)的73.5%;在糞便中共找到5粒種子,約占種子總數(shù)的2.5%;嚼碎了48粒左右種子,約占種子總數(shù)的24%。糞便中的5粒小葉藤黃種子均能萌發(fā)?；尕偸且归g活動動物,對其取食習性了解不多,收集到的花面貍糞便中未發(fā)現(xiàn)有完好的小葉藤黃種子,但當?shù)孬C人認為花面貍取食果肉時連同種子一起吞食,花面貍對小葉藤黃的種子傳播作用需進一步研究。我們觀察到赤腹松鼠、藍腹松鼠和小花鼠將果實搬運走,但它們的貯食地多是樹洞或樹裂隙等處(楊德華,1993),這些地方不適合小葉藤黃種子的生存與萌發(fā)。同時,它們也取食未成熟的果實,占結實量的15%～25%。這三種松鼠可能是小葉藤黃的種子捕食者。果實落到地面后,開始時主要是一些小型昆蟲如毛螋(Chaetospaniasp.)、原薩螋(Prosadiyasp.)和斑蠊(Neostylopygasp.)等對果肉的取食。待果肉基本腐爛后(落到地面后約10～15d),材小蠹(Xyleborussp.)能鉆入種子內部取食種子胚,并在種子內繁衍后代(11月)和越冬(12～2月)。材小蠹為圓柱狀小型蛀蟲,體長2～3mm,有一定的遷飛能力。材小蠹還是埋入土壤中小葉藤黃種子的主要寄生昆蟲。中華姬鼠(Apodemysdracoorestes)是地面取食小葉藤黃種子的主要動物,重17～30g,體長70～113mm,尾長83～121mm,以洞穴居住,洞穴簡單。中華姬鼠主要是通過對種子的分散埋藏來傳播種子。2.2種子計數(shù)和種子生物利用比例1999年有15株結果,單株平均結果量33.1kg;2000年有10株結果,平均結果量為23.7kg。1999年和2000年的遺落物收集表明,收集網中果皮占收集物總重的70.4%±6.6%(1999年,means±SD,下同)和73.7%±9.8%(2000年)。將果皮換算成完好果實計算的話,有86.5%±4.9%(1999年)和91.4%±8.2%(2000年)的果實被林上拜訪者所取食。種子總數(shù)、完好種子落到地面、被就地消耗及被林上動物轉移的種子百分比見表1。2000年比1999年結果量要少,落到地面和被轉移的種子比例減少,而林上取食的比例增加。落到地面的完好種子以林上動物取食果實時遺棄的種子為主,而以完好果實的形式降落到地面的種子數(shù)僅占地面種子總數(shù)的27.0%±5.2%(1999年)和15.4%±13.7%(2000年)。從林上散落的種子直接落在母樹下方,而完好果實落到地面后會因重力的作用沿坡面滾動一定的距離,在一些障礙物處(如倒樹、土坑等)果實堆積得較多。在母樹下方的種子密度最大,種子高度聚集于母樹周圍。2.3種子消失不同地表布置的105粒拴線種子中,共找到了13粒分散埋藏的拴線種子(表2),占總數(shù)的12.4%。它們均為單粒分散埋藏,埋藏深度為0.82±0.58cm,最大轉移距離為8.5m,平均轉移距離為3.6±2.9m;有限的數(shù)據似乎顯示,在母樹近處(5m,10m)對種子的轉移距離比遠處(20m,25m處)要遠些。在20m,25m處尋找到的拴線種子要多些,可能是因為轉移距離近,更容易發(fā)現(xiàn)。找到了41根被咬斷的尼龍線,占總數(shù)的39.5%,主要分布于距種子源的0～5m范圍內,可能是中華姬鼠在取食或搬運過程中將線咬斷了。有61粒拴線種子無法找到,可能分布得更遠更分散,也可能被中華姬鼠拖入洞穴。在地面共布置了525粒種子,不同距離種子消失情況見圖1。種子消失順序是20,15,10,25,5,2.5,1m。中華姬鼠常將巢穴建在距小葉藤黃母樹15～20m處的林下灌木叢中,20m處距中華姬鼠的巢穴很近,種子消失速度最快(4周),15m或25m處稍慢些,分別是6周和10周。同時,母樹1～10m處的種子捕食者材小蠹的分布很多,對種子的蛀食相當嚴重。從遺留的種皮來看,雖然中華姬鼠也取食材小蠹危害較輕的種子,但被材小蠹危害太重的種子并不取食。在1～5m處有了中華姬鼠不搬運的種子,這部分種子已被材小蠹蛀食得完全空癟。在離母樹不同距離處1cm深埋藏種子經18周后完好及蟲蛀情況見圖2。不同距離下丟失的種子數(shù)目相差不大(20%～32%),這和地面種子的轉移情況不一致;距母樹10m以內埋藏種子受材小蠹危害程度明顯高于15m以外的埋藏種子。2.4距母樹不同密度幼苗分布規(guī)律50m×50m樣方中共有小葉藤黃植物826株,Morisita指數(shù)Iδ=1.34>1,小葉藤黃種群呈弱聚集分布。在5株母樹周圍幼苗分布密度均較低,幼苗分布集中之處是距母樹5～10m處(圖3)。幼苗分布統(tǒng)計表明,距母樹0～1m范圍內幼苗的分布概率為0,1～5m范圍內分布概率隨著距離的增加而增加,7～25m范圍內分布概率隨著距離的增加而降低,分布概率最高峰出現(xiàn)在離母樹5～7m處(圖4);幼苗(DBH<1cm)和小樹(1cm≤DBH<5cm)與最近母樹的平均距離分別是10.65±5.31m(N=706)和11.50±5.94m(N=102),差異顯著(p<0.05),與母樹的平均距離隨徑級的增大而增加,幼苗隨著徑級的增大有漸漸遠離母樹的趨勢。3討論3.1種子傳播作用成熟的小葉藤黃果實為橙黃色,較大(72.97±35.84g),果肉淡黃色,多汁,味酸甜,果肉與種子難以剝離,種子千粒重2355g。按Janson(1983)和Gautier_Hion等(1985)的劃分標準,小葉藤黃果實屬于靈長類果實。獼猴有臨時貯藏食物的頰囊(楊德華,1993)。家養(yǎng)獼猴喂食實驗表明,獼猴僅嚼碎少量的種子,而將多數(shù)種子遺棄;獼猴糞便中的種子具有萌發(fā)能力。自然條件下的獼猴取食時就地遺棄的種子較少,可能是獼猴為了降低取食風險而將果肉和種子一起帶到更安全的地方取食。Gautier_Hion等(1985)報道了猿猴離開母樹時,頰囊內裝滿了帶果肉的種子,回到憩息地后再將種子遺棄。靈長類動物是有效的種子傳播者(Nagy&Milton,1979;Zhang&Wang,1995;Andresen,1999),特別是對于那些果肉與種子難以分離的種子,其傳播功能更強(Gautier_Hionetal.,1985)。獼猴可能對小葉藤黃種子的遠距離傳播起著重要的作用。3.2不同貯食動物對種子的作用動物對種子埋藏的研究主要集中于溫帶,而對熱帶地區(qū)的嚙齒類動物對種子的分散埋藏和二次傳播的重要作用在最近幾年才受到重視(Forget&VanderWall,2001)。小葉藤黃種子脂肪含量較高(中國科學院昆明植物研究所,1991),在8～10月成熟,有較長的休眠期,適合中華姬鼠將其作為過冬(涼季)的食物來貯藏。人工埋藏的種子18周后丟失的種子數(shù)僅為種子總數(shù)的20%～31%,而地面放置種子在3～18周內即被全部取食或轉移。蔣志剛(1996)介紹了灰松鼠(Sciurusvulgaris)能很快找到自己埋藏的種子槲果,但很難發(fā)現(xiàn)人為埋下的槲果。這說明了貯食動物通過分散埋藏使競爭者難以發(fā)現(xiàn)其埋藏的種子,這一方面對貯食者有利(Jenkinsetal.,1995),同時也降低了種子被進一步捕食的風險。小葉藤黃種子也是材小蠹的食物和繁衍后代及越冬的場所,中華姬鼠與材小蠹是共同資源競爭關系。如何保護貯藏的食物,減少貯存食物的損失,關系到中華姬鼠能否有足夠的食物過冬。材小蠹個體小,鉆入種子內部取食種子胚,中華姬鼠對其難以發(fā)現(xiàn)和防范,分散貯藏可以降低貯存的種子被全部竊食的風險。有研究表明,材小蠹主要靠嗅覺來尋找寄主(Wood,1970)。分散埋藏可以降低空氣中揮發(fā)物的濃度,使材小蠹難以發(fā)現(xiàn)其埋藏的種子。盡管被分散埋藏的種子僅有一小部分能萌芽生長,但對植物來說,吸引貯食動物埋藏種子是一種有效的擴散機制(Chambers&MacMahon,1994)。中華姬鼠對小葉藤黃種子既有消耗的不利一面,又有將種子轉運到適于其萌發(fā)和建成幼苗的安全地點的有利一面。王巍等(1999)也得到相似的結果。3.3種子或生境分布1999年和2000年,地面上種子在2～3個月后就全部消失了。樣地中從翌年4月開始,一直延續(xù)到8月均有小葉藤黃種子的萌發(fā)。小葉藤黃種子較大,難以進入土壤種子庫中;果實平均種子數(shù)為4.1±1.6粒,平均種子埋藏深度為2.2±1.7cm。而新生幼苗均為單株生長,已萌發(fā)的這部分種子很可能是經過了動物的分散埋藏。落到地面的種子以母樹下方的種子密度最大,種子高度聚集于母樹周圍。而幼苗在母樹一定范圍內的分布為零,分布高峰出現(xiàn)在離母樹5～7m處。說明幼苗的空間分布格局受種子雨、中華姬鼠轉移、材小蠹危害及其它生物、非生物因素的綜合影響。嚙齒類動物貯食時對生境的