根系分泌物的作用和調(diào)控功能黃萬(wàn)琳

1、根系分泌物的作用和調(diào)控功能DAYAKAR V. BADRI & JORGE M. VIVANCOCentre for Rhizosphere Biology and Department of Horticulture and LA, Colorado State University, Fort Collins, CO 80523,USA摘要 根系分泌的化學(xué)成分參與根際中的多種成分的調(diào)節(jié)。根際則是指受植物根系活動(dòng)的影響的環(huán)境范圍。進(jìn)一步研究證明，根系分泌物參與根系和土壤微生物的調(diào)節(jié)，例如，根系分泌物作為信號(hào)分子作用于根瘤菌和菌根真菌。其次，根系分泌物促使特定植物的根際微生物多樣性，對(duì)于有親緣

2、關(guān)系的物種有作用。在此綜述中，敘述了根系分泌物的調(diào)節(jié)作用和機(jī)制以及進(jìn)化過程中根系分泌物與土壤微生物群落形成的關(guān)系。關(guān)鍵詞：ABC運(yùn)載體；誘導(dǎo)子；分泌機(jī)制；根形態(tài)建成；三營(yíng)養(yǎng)級(jí)相互作用引言 根系是植物體隱藏的部分，起到固定和吸收養(yǎng)分與水分的作用，植物根系分泌物的多種成分進(jìn)入周圍土壤中，這個(gè)土壤范圍就稱為根際，可以分為三個(gè)部分；根際內(nèi)部（根組織，包括根的胚層和皮層）；根際表面（根的表層）和根際外部（根系周圍的土壤）(Lynch 1987)。首先發(fā)現(xiàn)，根際的微生物多于距離根系較遠(yuǎn)的土壤。首先證明根系分泌物與微生物的關(guān)系是Knudson (1920)、Lyon和Wilson(1921) 。根際生物學(xué)家

3、近幾年發(fā)現(xiàn)，根系分泌物在相鄰植物間的調(diào)控和土壤微生物調(diào)控有重要意義(Bais etal.2004,2006;Weir, Park & Vivanco 2004; Broeckling etal.2008)。根系分泌物的產(chǎn)生是根際的作用，是產(chǎn)生于植物根系有機(jī)碳的釋放。分泌物的種類取決于植物的種類、植物的年齡以及外部的生物或非生物因素。分泌物代表植物重要的碳素消耗(Hutsch,Augustin和Merbach 2000;Nguyen 2003)。剛剛播種的種子大約分泌它們所固定碳素的30%到40%(Whipps 1990)。分泌物中還包括釋放的質(zhì)子（H+）、無機(jī)酸、氧氣和水，是碳素的組成成分。這

4、些有機(jī)混合物可非為兩類：低分子量的和高分子量的，低分子量的包括氨基酸、有機(jī)酸、糖類、酚類和一些次生代謝產(chǎn)物；高分子量的如膠體和蛋白質(zhì)。如圖1所示。 如果研究植物根系存在技術(shù)上的問題，根系研究的重要進(jìn)展包括分子技術(shù)和基因技術(shù)。其次，對(duì)模式植物擬南芥根系的研究對(duì)人們了解根系生長(zhǎng)對(duì)農(nóng)業(yè)種植的影響和一定土壤環(huán)境下對(duì)根本身以及分泌物的影響有很大幫助(Bucher 2002)。分子技術(shù)比如克隆根系特定基因、中間雜交技術(shù)(Conkling etal. 1990;Rodriguez和Chader 1992)；差異性分析(Liang & Pardee 1992)；根系cDNA庫(kù)(Bucher etal. 199

5、7)；借助分子技術(shù)的根細(xì)胞特異性基因表達(dá)分析(Birnbaum etal. 2003)。研究迅速收集了根系生長(zhǎng)的新的物理和化學(xué)信息。再者，用細(xì)胞轉(zhuǎn)化方法對(duì)植物轉(zhuǎn)基因的“虛根”的研究，可以了解根的生物化學(xué)性質(zhì)、內(nèi)共生作用、次生代謝產(chǎn)物和根際相互作用。(Boisson-Dernier etal.2001;Choi etal.2004;Lee etal.2004;Limpens etal.2004)。根系分泌物在根際的調(diào)節(jié)作用有積極的也有負(fù)面的，其中積極作用包括：提供土壤微生物營(yíng)養(yǎng)，例如菌根真菌、根瘤菌和和一些有益細(xì)菌；負(fù)面作用包括對(duì)寄主植物、致病微生物和無脊椎食草動(dòng)物的調(diào)控。在這篇綜述中，我們不用

6、大篇幅介紹根系分泌物和土壤有機(jī)體的相互作用，讀者可以從別的綜述中了解更多此方面的內(nèi)容(Bertin,Yang和Weston2003;Karthikeyan和Kulakow 2003;Bais etal.2004; 2006;Singh etal. 2004,Weir etal. 2004, Barea etal. 2005;Morgan,Bending和White 2005; Prithiviraj,Paschke和Vivanco2007;Bais,Broeckling和Vivanco 2008)。相反，這篇綜述主要探索根系分泌物調(diào)節(jié)作用和機(jī)理，以及它們對(duì)單棵植物和生態(tài)系統(tǒng)中植物的影響。另外，

7、在這篇綜述中我們認(rèn)為地上部分和地下部分分泌物多樣性取決于植物種類，同時(shí)，根系分泌物作為信號(hào)分子調(diào)節(jié)土壤微生物多樣性。根系的構(gòu)造和分泌作用 植物在一定環(huán)境中適應(yīng)并生存取決于個(gè)體吸收養(yǎng)分的能力(Aerts 1999)。根系在不同性質(zhì)的土壤環(huán)境中吸收養(yǎng)分具有主要作用(Lynch和Brown 2001)。在高硝酸鹽和磷豐富的土壤中，根系的構(gòu)造會(huì)改變(Ho etal.2005; Paterson etal.2006)。另外，從根部釋放的有機(jī)化合物通過礦化作用使植物獲得營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)和調(diào)節(jié)植物-微生物相互作用的關(guān)鍵(Pierret etal.2007)。因此，推測(cè)認(rèn)為分泌物的增加對(duì)調(diào)節(jié)營(yíng)養(yǎng)豐富地區(qū)的植物生長(zhǎng)和根

8、系分支可能會(huì)影響營(yíng)養(yǎng)學(xué)動(dòng)力和微生物群落(Paterson etal.2006)。因此，作者認(rèn)為在本文中以研究有關(guān)根系構(gòu)造信息和影響根系分泌作用為著力點(diǎn)。根系的生長(zhǎng)是一個(gè)農(nóng)藝學(xué)上對(duì)植物生長(zhǎng)和生存的重要現(xiàn)象，因?yàn)樗撬趾宛B(yǎng)分吸收的重要部位。根系構(gòu)造決定了根系在一定環(huán)境中是否能生存，相反，根系構(gòu)造也取決于土壤環(huán)境。不同的植物根系構(gòu)造有很大的不同，研究發(fā)現(xiàn)是遺傳因素所決定的。通常有兩種熟知的根系結(jié)構(gòu)：一種通常出現(xiàn)在雙子葉植物（擬南芥、番茄、豌豆等），通常由主根和側(cè)根組成；另一種通常出現(xiàn)在單子葉植物（水稻、玉米），其特點(diǎn)是平行的主根上生長(zhǎng)了大量的不定根。 根系構(gòu)造受生物和非生物因素的影響，因此，根系構(gòu)

9、造是可塑的，甚至基因型相同的植物都會(huì)有所不同，這取決于宏觀或微觀環(huán)境。分子機(jī)制對(duì)可塑性的作用還知之甚少。近期研究發(fā)現(xiàn)側(cè)根的萌發(fā)受到水供應(yīng)的限制，這與脫落酸和側(cè)根生長(zhǎng)T2基因表達(dá)有關(guān)(Deak和Malamy 2005)。除了水，還有其他外源性因素，如氮(Lopez-Bucio,Cruz-Ramirez & Herreraestrella2003)，磷(Linkhor et al. 2002)，鐵(Mooget al. 1995)和光(Cluis,Mouchel & Hardtke 2004;Sorinet al.2005)調(diào)節(jié)根分支和根系構(gòu)造。植物在缺磷時(shí)糖分和淀粉在葉片累積，這樣就增加了蔗糖累

10、積和碳源遷移到根系，使根系面積增加，以便進(jìn)行糖信號(hào)級(jí)聯(lián)反應(yīng)，從而改變根系構(gòu)造。(Hammond & White 2008)。在最理想的磷、氮和鐵水平下，龍眼科植物生長(zhǎng)出毛狀根系，縱向匯集成獨(dú)特的絲狀，稱為類蛋白根系。這些根系促進(jìn)礦物質(zhì)和有機(jī)物的溶解，促進(jìn)分泌強(qiáng)羧酸、酚類和水，從而增加無機(jī)養(yǎng)分的吸收(Lamont 2003)。還有其他內(nèi)源性因素，稱為植物激素，調(diào)節(jié)根系分支和構(gòu)造，這些激素包括：生長(zhǎng)素、細(xì)胞分裂素、乙烯、赤霉素、脫落酸和油菜內(nèi)酯(Malamy 2005; Osmont,Sibout & Hardtke 2007)。根系構(gòu)造也受到生物因素影響，因?yàn)樽匀唤缰兄参锏母c腐生微生物和病原微

11、生物有關(guān)。例如，被青枯菌污染后矮牽牛花的側(cè)根生長(zhǎng)率就被抑制，但是異常形態(tài)的新的側(cè)根卻能誘發(fā)(Zolobowska和Van Gijsegem 2006)。同樣的，根系細(xì)菌巨大芽孢桿菌也通過抑制主根的生長(zhǎng)和抑制擬南芥?zhèn)雀L(zhǎng)來改變根系構(gòu)造(Lopez-Bucio etal.2007)。一些植物的根系構(gòu)造也引起了共生作用的改變，例如豆科植物與固氮菌(de Billy etal.2001;Hirsch,Lum & Downie 2001)以及菌根(Hetrick 1991;Paszkowski etal.2002)。 根系分支和構(gòu)造可能在定性和定量合成根系分泌物上發(fā)揮重要作用。此外，根系參與特定根細(xì)胞

12、（如根冠、表皮細(xì)胞和根毛細(xì)胞）化合物的分泌的相關(guān)知識(shí)還不太清楚，一般情況下，在緊接根尖的一個(gè)區(qū)域被認(rèn)為是產(chǎn)生分泌物的主要場(chǎng)所(Pearson & Parkinson 1961;Schroth & Snyder 1962)。但是，觀察發(fā)現(xiàn)次生部位也會(huì)產(chǎn)生有機(jī)化合物，不同的物種其分泌不同(Pearson & Parkinson 1961;Bowen 1968;McDougall 1968;Rovira 1969)。Van Egeraat (1975)表明在根尖的主根和側(cè)根產(chǎn)生分泌物的部分噴灑茚三酮，茚三酮是一種化合物，與氨作用會(huì)產(chǎn)生紫色自從它于1910年被發(fā)現(xiàn)至今已經(jīng)成為在化學(xué)、生化和法醫(yī)學(xué)領(lǐng)域使

13、用的強(qiáng)大分析工具。Frenzel (1957,1960)發(fā)現(xiàn)不同根系部位所分泌的化合物不同，天冬氨酸和蘇氨酸從分生組織和根的生長(zhǎng)區(qū)分泌出來；谷氨酸、頡氨酸、亮氨酸和苯丙氨酸從根毛區(qū)分泌，天門冬氨酸從整個(gè)根系中分泌。McDougall和Rovira(1970)用C14標(biāo)記了小麥根系分泌物，發(fā)現(xiàn)非擴(kuò)散性的礦物質(zhì)從根尖的主根和側(cè)根分泌出來；擴(kuò)散性的礦物從整個(gè)根系中分泌。Van Egeraat(1975)發(fā)現(xiàn)顯著化合物的釋放部位是在主根上的側(cè)根，也發(fā)生在葉片不馬上愈合的開放性傷口，使分泌物進(jìn)入土壤。此為，最近的報(bào)道稱根冠和根毛細(xì)胞也參與了化合物的分泌(Pineros etal. 2002;Czarno

14、ta etal.2003;Nguyen 2003)。一般情況下，植物根系的分生組織是一層較薄的細(xì)胞構(gòu)成稱為根冠，用來突破土壤從而使根系伸長(zhǎng)(Barlow 1975)，這些脫離的細(xì)胞在根際生態(tài)中發(fā)揮重要作用，因此提出“邊緣細(xì)胞”一詞(Hawes 1990)。邊緣細(xì)胞有多種功能：減小根尖摩擦力(Bengough & McKenzie 1997)，調(diào)節(jié)微生物相互作用，避免有害微生物（病原菌）作用和有利于有益細(xì)菌(PGPR)(Hawes 1990; Hawes etal.1998,2000)，以及可以保護(hù)植物免受重金屬毒害(Morel,Mench & Guckert 1986;Miyasaka & H

15、awes 2001)。已經(jīng)觀察到根表面存在粘液層，特別是在根尖，可在水中形成水泡。在多數(shù)植物中都發(fā)現(xiàn)這種粘液由根冠外層細(xì)胞分泌(Samsevitch 1965)。但是，少部分的粘液也可以在根毛和上皮細(xì)胞中分泌，這些分泌物也許來自根冠或退化的上皮細(xì)胞，或者說它們可能合成于根際微生物。(Rovira,Foster & Martin 1979;Foster 1982;Vermeer & McCully1982)。根毛是表皮細(xì)胞的延伸其中包括作物根表面的77%，形成了植物和根系的主要聯(lián)系點(diǎn)(Parker etal.2000)。在固定和養(yǎng)分、水分吸收等根際活動(dòng)中有重要作用(Fan etal.2001;G

16、rierson,Parker & Kemp 2001; Michael 2001)。除了那些功能，根毛細(xì)胞還參與根系分泌。Head (1964)用定時(shí)的顯微照相技術(shù)透過玻璃板觀察到幼年蘋果根系的根毛尖端分泌出球形液滴，利用光電子和穿透式電子顯微鏡觀察發(fā)現(xiàn)高粱從根毛區(qū)分泌高粱酮(Czarnota etal.2003)。除了根冠和根毛細(xì)胞外，其他根細(xì)胞也參與了化合物的分泌。例如，玉米根分泌檸檬酸抵御鋁毒害。用薄鉗技術(shù)研究發(fā)現(xiàn)分泌檸檬酸的是根冠以上5厘米部位，主要是皮質(zhì)和星細(xì)胞。此外，比較覆蓋的和不覆蓋的根的檸檬酸分泌率發(fā)現(xiàn)，根尖不是檸檬酸分泌的主要部位。盡管得出這樣的結(jié)論，我們的研究仍然要集中到從

17、生物化學(xué)和分子生物學(xué)層面研究根細(xì)胞化合物分泌中的作用。利用茚三酮仍然不失為一個(gè)識(shí)別分泌部位的重要工具，但是它的缺點(diǎn)是可以檢測(cè)分泌物中的氨基酸和茚三酮陽(yáng)性化合物。由于新型分子技術(shù)，比如可以讓擬南芥的特定根細(xì)胞受損，從而讓我們清楚參與分泌的特定根細(xì)胞。植物根系分泌化學(xué)物質(zhì)和調(diào)控作用系受到根系-土壤之間生物和非生物因素的脅迫，根系對(duì)這些脅迫的表現(xiàn)是分泌不同的化合物抵御不利影響，保護(hù)根系和對(duì)根生長(zhǎng)產(chǎn)生積極影響，機(jī)械阻抗影響根的形態(tài)(Groleau-Renaud,Plantureux & Guckert 1998)。在土壤板結(jié)和輕度干燥的條件下根系分泌物增加(Brimecombe,De Leij & L

18、ynch 2000)。試管內(nèi)的生長(zhǎng)基質(zhì)不同特定植物的根系分泌物的組成也不同，從而表明特殊的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)決定了分泌物的種類。據(jù)報(bào)道，某些營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的缺乏導(dǎo)致代謝產(chǎn)物增加，在這種情況下就增加了根對(duì)營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的吸收(Jones 1998)。溫度、海拔、土壤濕度等環(huán)境因素也調(diào)節(jié)根分泌過程。例如，蠶豆根系在45攝氏度分泌單寧酸和酚類化合物遠(yuǎn)少于30攝氏度時(shí)的分泌量(Bekkara etal. 1998)。同樣，光強(qiáng)度也影響次生代謝產(chǎn)物的分泌，是因?yàn)楣夂献饔冒l(fā)生變化。Watt和Evans (1999)研究表明根分泌過程遵循晝夜節(jié)奏，在光周期中分泌物增加，在光照條件下地黃分泌黃酮的量增加(Hughes etal.

19、1999)。高濕度的土壤中也能控制分泌，因?yàn)槭艿窖鯕饬咳狈Φ南拗?。氧氣缺乏從而?dǎo)致無氧呼吸，導(dǎo)致乙醇、乳酸和丙氨酸的累積(Rivoal & Hanson 1994)。Xia和Roberts(1994)發(fā)現(xiàn)，植物為了避免乙醇和乳酸累積帶來的危害而從根系分泌一些代謝產(chǎn)物。是否存在特定礦物質(zhì)和有毒金屬也會(huì)影響分泌物成分，研究已經(jīng)表明根系分泌的檸檬酸、草酸和蘋果酸可以緩解土壤中鋁的毒性，而且這些有機(jī)酸的分泌有高度的鋁脅迫特異性。此外，不同植物由鋁誘導(dǎo)所分泌的有機(jī)酸種類不同(Ma 2000;Liao etal.2006;Wang etal. 2006)。對(duì)某些植物和豆類來說磷的缺乏也會(huì)導(dǎo)致根系分泌酚醛樹

20、脂的能力增加，而磷缺乏時(shí)分泌的有機(jī)酸因植物種類而異(Dinkelaker, Hengeler & Marschner 1995;Chishaki & Horiguchi 1997;Dinkelaker etal. 1997;Neumann,George & Romheld 1998;Neumann& Romheld 1999)。占據(jù)同一生態(tài)位的植物更容易通過氧化作用產(chǎn)生凈化毒害的機(jī)制(Inderjit & Duke 2003)。最近發(fā)現(xiàn)一些植物可以有效地抵制兒茶素。由于根系分泌草酸增加所致的黑矢車菊產(chǎn)生異株相克毒素，從而保護(hù)由化感作用所致的植物活性氧的損失(Weir etal. 2006)。

21、不同植物在不同的生長(zhǎng)階段分泌率是不同的，也受到單一物種的基因型的影響。幼苗所產(chǎn)生的分泌物最少，隨著植物的生長(zhǎng)分泌物增加，直到植物成熟后分泌物量逐漸減少(Aulakh etal. 2001)。Garcia etal.(2001)證明分泌物的量與根系生長(zhǎng)呈正相關(guān)。這就是說，生長(zhǎng)旺盛的根系分泌物多。同樣同一物種的基因型也影響分泌物的種類，例如生態(tài)型擬南芥的COL-O和LER基因控制著根系分泌蘋果酸的水平(Hoekenga etal. 2003)。不同植物的根系分泌物都存在性質(zhì)和數(shù)量上的不同 (Cieslinski etal. 1997)。物種間的親緣關(guān)系越遠(yuǎn)，分泌物種類差異越大(Fletcher &

22、 Hegde 1995)。 誘導(dǎo)子是誘導(dǎo)植物產(chǎn)生防御作用或脅迫應(yīng)答的分子。Gleba etal. (1999)推測(cè)具有化學(xué)和物理誘導(dǎo)子的植物與沒有的相比更能促進(jìn)分泌大量化學(xué)物質(zhì)。同時(shí)，有誘導(dǎo)作用的植物根系可以分泌大量化合物，而在非誘導(dǎo)植物中沒有這種現(xiàn)象。此外，一個(gè)單一誘導(dǎo)子可以誘導(dǎo)不同植物分泌不同化合物。誘導(dǎo)信號(hào)分子調(diào)控分泌水楊酸（SA）、甲基茉莉酮酸（茉莉酸甲酯）和NO導(dǎo)致次生代謝產(chǎn)物累積(see review of Zhao, Davis & Verpoorte 2005)。礦物元素的缺乏也會(huì)引起根內(nèi)部次生誘導(dǎo)子以介導(dǎo)信號(hào)反應(yīng)，例如鉀的缺乏產(chǎn)生茉莉酸甲酯從而介導(dǎo)防御反應(yīng)(Schachtma

23、n & Shin 2007)。已經(jīng)證明SA和MeJA在培養(yǎng)中的細(xì)胞中發(fā)現(xiàn)(Parchmann, Gundlach & Mueller 1997; Chen etal.2001)。NO在植物根系外質(zhì)體空間中發(fā)現(xiàn)(Stohr & Ullrich 2002)。Noritake,Kawakita和Doke (1996)發(fā)現(xiàn)NO誘導(dǎo)植保素（日齊素）在馬鈴薯塊莖中累積，也存在于分泌物中。Kneer等人(1999)表明水培羽扇豆的根系可以分泌染料木素，用SA處理則分泌增加20倍。最近的研究表明SA、MeJA和NO處理擬南芥根系與對(duì)照相比根系分泌化學(xué)物質(zhì)增多(Badri etal. 2008a)。這些防御信號(hào)

24、分子所介導(dǎo)產(chǎn)生的次生代謝產(chǎn)物如表2相鄰植物能否改變植物根系分泌物的類型？ 植物根系-土壤界面是一個(gè)富含土壤微生物的環(huán)境，包涵致病微生物和有益微生物(Rouatt & Katznelson 1960;Rouatt,Katznelson & Payne 1960)。因此，植物根系在一個(gè)富含微生物的環(huán)境中必須進(jìn)行互作和防御各種類型的生物脅迫(Bais etal.2004,2006)。這些脅迫作用是如何影響根系分泌的呢？研究證明，植物釋放專一性的類黃酮從而響應(yīng)兼容性根瘤菌株(Dakora, Joseph & Phillips 1993; Pueppke etal.1998)。最近研究表明可以調(diào)節(jié)根系蛋

25、白質(zhì)的分泌(De-la-Pena etal. 2008)。De-la-Pena等(2008)的研究表明根系分泌物中蛋白質(zhì)的組成成分在添加微生物后發(fā)生了變化，并且，特定細(xì)菌對(duì)蛋白質(zhì)分泌的調(diào)節(jié)受到相鄰的特定植物影響。在這項(xiàng)研究中應(yīng)用了兩種模式植物，擬南芥和苜蓿，微生物利用丁香假單胞桿菌，它是擬南芥的目標(biāo)病原體同時(shí)與苜蓿共生形成根瘤菌。得知四種有機(jī)體基因序列的有效性需要找到起源蛋白從而判斷它是由細(xì)菌產(chǎn)生的研究發(fā)現(xiàn)。紫花苜蓿根瘤菌的相互作用使蛋白質(zhì)水解酶、肽酶和過氧化物酶等7種分泌物增加，但是在丁香苜蓿中的作用不會(huì)產(chǎn)生這些蛋白質(zhì)。同樣，在丁香擬南芥中也會(huì)產(chǎn)生與防御作用有關(guān)的蛋白質(zhì)，這些蛋白質(zhì)也不會(huì)在擬

26、南芥中產(chǎn)生。但是發(fā)現(xiàn)苜蓿中分泌4種高分子量蛋白質(zhì)（超過氧化物歧化酶、甘氨酸甜菜堿、ABC運(yùn)載體、外膜蛋白和SMc02156）。這些證據(jù)表明植物根系的分泌物和細(xì)菌蛋白分泌的改變都受到相鄰植物的影響。在這一點(diǎn)上，可以適當(dāng)推測(cè)，如果植物能與特定微生物發(fā)生作用而改變蛋白質(zhì)的分泌這就可以斷定植物能與特定的相鄰植物之間發(fā)生作用。如果一個(gè)微小生物能夠被根系感知也許是由于特定感受器作用而不是根系微生物相互作用。產(chǎn)生這種機(jī)制是一個(gè)非常復(fù)雜的行為模式，在特定相鄰植物影響下植物的生理和生物化學(xué)性質(zhì)會(huì)發(fā)生變化，入侵植物是這個(gè)過程中重要的例子。多數(shù)情況下，入侵植物不會(huì)入侵它的本土范圍，這些地方都有專門的昆蟲和病原菌維持

27、土壤特征?？赡芸梢杂羞@樣的推斷，一個(gè)地區(qū)周圍的植物和植物群落的相互作用可能通過調(diào)節(jié)某些生理和生化參數(shù)，比如有利防御功能。當(dāng)雜草分布到一個(gè)新的地域，在這些地域中，相鄰植物的進(jìn)化性影響不存在，其生物化學(xué)和生理學(xué)性質(zhì)就會(huì)發(fā)生變化從有利于植物生長(zhǎng)的狀態(tài)變?yōu)榉烙饔?。再者，同一種的植物（單種）比不同種植物（混種）反應(yīng)更明顯也能通過改變生理學(xué)特征而改變生長(zhǎng)與防御之間的平衡。如果這種反應(yīng)是真實(shí)存在的，那么植物就可以表現(xiàn)出社會(huì)性反應(yīng)，最近的一篇文章顯示擬南芥中硫代葡萄糖的激活受到相鄰植物的影響。同時(shí)也發(fā)現(xiàn)在高密度環(huán)境中（擬南芥生長(zhǎng)量多）擬南芥的硫代葡萄糖產(chǎn)生量多于低密度環(huán)境（擬南芥生長(zhǎng)量少）(Wentzell

28、 & Kliebenstein 2008)。根系分泌作用的機(jī)制 近年來，研究者在分析根系分泌物的構(gòu)成和相鄰植物間根際土壤的相互影響方面取得很大進(jìn)步。然而，根系分泌機(jī)制仍然缺乏了解。產(chǎn)生和釋放的根系分泌物具有常規(guī)的分子結(jié)構(gòu)，但是可能會(huì)受到生物或非生物因素的影響，這個(gè)觀點(diǎn)我們?cè)谇拔囊呀?jīng)提過。根系分泌化合物的過程主要是一個(gè)動(dòng)態(tài)過程，通過三條路徑調(diào)節(jié)：擴(kuò)散、離子通道、膜泡運(yùn)輸（圖1）(Neumann & Romheld 2000;Bertin etal.2003)。在擴(kuò)散過程中，極性小分子和不帶電的分子能夠透過具有通透性的質(zhì)膜(Sanders & Bethke 2000)。這個(gè)過程的發(fā)生是由于細(xì)胞膜有

29、通透性(Guern,Renaudin & Brown 1987)和胞內(nèi)基質(zhì)pH值(Marschner1995)。其他化合物如糖類、氨基酸、羧酸陰離子通過蛋白通道跨膜運(yùn)輸，它們的運(yùn)輸方向取決于電化學(xué)梯度，使它們從根系細(xì)胞質(zhì)（高濃度環(huán)境）向土壤中（低濃度環(huán)境）運(yùn)輸。Samuel,Fernando & Glass (1992)發(fā)現(xiàn)細(xì)胞質(zhì)中高濃度的K離子擴(kuò)散電位差和ATP酶產(chǎn)生的正電荷梯度使質(zhì)子釋放促進(jìn)羧酸陰離子的釋放(Jones & Darrah 1995)。在這種環(huán)境下，根細(xì)胞膜上的陰離子通道控制這些化合物的釋放(Ryan, Delhaize & Randall 1995;Zheng,Ma & M

30、atsumoto 1998;Neumann etal.1999; Sakaguchi etal.1999)。 糖類、氨基酸和金屬離子的特定轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白與根系細(xì)胞分泌特定化合物有關(guān)(Williams,Pittman & Hall2000;Hussain etal.2004;Colangelo & Guerinot 2006;Hirner etal. 2006;Hoekenga etal.2006;Grabov 2007;Lee etal.2007;Svennerstam etal.2007)。植物具有金屬離子動(dòng)態(tài)平衡機(jī)制，避免自由金屬離子過度累積（如鐵、鋅、錳和銅）；這些機(jī)制與金屬離子的吸收，轉(zhuǎn)運(yùn)和

31、區(qū)域化有關(guān)(see review by Hayden & Cobbett 2007)。例如，禾本科植物分泌麥根酸，從根際環(huán)境中的根細(xì)胞分泌一種金屬結(jié)合配體和Fe(III)-MA配體以減輕鐵的毒害，觀察玉米根系時(shí)發(fā)現(xiàn)這些通過特定載體YSL進(jìn)入細(xì)胞(Curie etal.2001;Curie & Briat 2003)。最近的證據(jù)表明水稻硅離子載體位于細(xì)胞膜上(Ma et al.2007; Ma & Yamaji 2008)。同時(shí)也發(fā)現(xiàn)擬南芥在鋁毒害時(shí)蘋果酸運(yùn)載體（AtALMTV1）在根系釋放蘋果酸中起重要作用。(Kobayashi etal. 2007)。還有其他載體如單糖載體也參與運(yùn)輸己糖、戊

32、糖，包括核糖和多元醇如肌醇和甘油(Klepek etal.2005;Buttner 2007)。根系分泌高分子的化合物通常經(jīng)過膜泡運(yùn)輸(Battey & Blackbourn 1993)。膜泡介導(dǎo)的蛋白質(zhì)研究已經(jīng)研究透徹(see review by Field,Jordan & Osbourn 2006)。但是，植物營(yíng)養(yǎng)的膜泡運(yùn)輸機(jī)理還不完全清楚(Lin,Irani & Grotewold 2003; Grotewold 2004)。有報(bào)道表明，植物的防御反應(yīng)伴隨著抗菌化合物運(yùn)輸?shù)讲≡腥镜牟课?，例如在高粱葉片中積累在真菌感染部位的染色小泡（如抗菌類黃酮）(Snyder & Nicholso

33、n 1990;Snyder etal. 1991)。同樣，染色抗菌劑，當(dāng)真菌感染時(shí)膜泡介導(dǎo)分泌紫草素(Tabata 1996;Yazaki et al.2001, 2002)。然而，這些研究只能證明葉細(xì)胞中植物養(yǎng)分的膜泡運(yùn)輸，除了高爾基體介導(dǎo)的麥根酸多糖在根冠的轉(zhuǎn)運(yùn)，根細(xì)胞中膜泡運(yùn)輸?shù)臋C(jī)制還不清楚(Neumann & Romheld 2000)。ABC運(yùn)載體是否參與根系的分泌過程 其他與植物細(xì)胞防御反應(yīng)有關(guān)的養(yǎng)分運(yùn)輸，包括ABC運(yùn)載體和有毒化合物（MATE）分泌載體(Yazaki 2005).。前者通過ATP水解直接功能，隨后通過質(zhì)子梯度二次運(yùn)輸。這兩種機(jī)制都與液泡中類黃酮運(yùn)輸有關(guān)(Yazak

34、i 2005).。ABC運(yùn)載體包括一個(gè)大的蛋白質(zhì)家族，在所有植物中都有(Higgins 1992),。而且這些運(yùn)載體在擬南芥中的數(shù)量多于酵母和人類(Decottignies & Goffeau 1997;Dean,Hamon & Chimini 2001;Rea 2007).。植物需要固定，因此需要適應(yīng)性的定位以便與周圍環(huán)境作用，發(fā)現(xiàn)植物產(chǎn)生的大量潛在的化合物比有機(jī)質(zhì)需要更多的運(yùn)載體(Dixon 2001).。在細(xì)菌中，ABC運(yùn)載體在細(xì)胞運(yùn)輸化合物中有重要作用。最近發(fā)現(xiàn)在真核細(xì)胞中ABC運(yùn)載體也有重要功能(Saurin,Hofung & Dassa 1999;Shitan etal. 2003

35、; Santelia et al. 2005; Terasaka et al. 2005).。植物的ABC蛋白可以根據(jù)形態(tài)（完整或不完整）、方向（正向或反向）、跨膜蛋白連接域是否存在和完整序列相似性分為13個(gè)亞基(Sanchez-Fernandez etal. 2001)。ABC運(yùn)載體參與不同的細(xì)胞過程，如潛在毒性化合物的排泄、脂肪轉(zhuǎn)運(yùn)、重金屬耐受性、養(yǎng)分運(yùn)輸、鹽脅迫和抗菌作用(Balzi & Goffeau 1994;Szczypka etal.1994;Maathuis etal.2003;Kobae etal. 2006; Stein etal. 2006).。在植物中，最佳的ABC運(yùn)載

36、體組成是3個(gè)完整分子的亞基：耐藥性相關(guān)蛋白（MRP）、多效抗藥性蛋白（PDR）和耐藥性P-糖蛋白（PGP）。最近，用藥理學(xué)的方法研究表明，植物根系分泌某些次生代謝產(chǎn)物是有ATP參與的過程。發(fā)現(xiàn)ABC運(yùn)載體參與了根系分泌的過程(Loyola-Vargas et al. 2007;Sugiyama,Shitan&Yazaki 2007).。Loyola-Vargas等人(2007)發(fā)現(xiàn)擬南芥根系分泌物與存在氰化鉀、釩酸鈉、戊脈安、硝苯吡啶、格利苯脲和奎尼丁等抑制劑時(shí)量和質(zhì)上都有所不同。這就清楚地表明參與根系分泌的不同主動(dòng)運(yùn)輸系統(tǒng)包括ABC運(yùn)載體和P-型ATP酶，因?yàn)樗幸种苿┯帽M細(xì)胞中的ATP庫(kù)。

37、此外，另有研究發(fā)現(xiàn)染料木素和信號(hào)黃酮的分泌與大豆根系共生根瘤菌有關(guān)，是由ATP依賴的ABC運(yùn)載體所介導(dǎo)的。這項(xiàng)研究運(yùn)用了特定的ABC運(yùn)載體抑制劑釩酸鈉，但是，染料木素的分泌并不受到像尼日利亞菌素、頡氨霉素和短桿菌肽D等質(zhì)膜離子載體抑制劑的抑制(Sugiyama etal. 2007).。前面兩個(gè)證據(jù)利用抑制劑直接證明了ABC運(yùn)載體參與根系分泌過程。最近，Badri等人(2008)用缺乏特異性根系A(chǔ)BC運(yùn)載體高度表達(dá)蛋白擬南芥突變體直接證明了ABC運(yùn)載體與根系分泌作用的關(guān)系。這項(xiàng)研究證明了三種物質(zhì)通過ABC運(yùn)載體運(yùn)輸，其中一種初步確定為3-羧基-4(2)、6(2)、8(2)、10(2)-雙鏈酸，

38、這項(xiàng)研究進(jìn)一步發(fā)現(xiàn)一個(gè)ABC運(yùn)載體能夠運(yùn)輸不同結(jié)構(gòu)的化合物或者一種化合物能夠被不同載體運(yùn)輸。還需要進(jìn)一步研究以明確其他種載體（如MATE）和參與根系分泌化合物的底物，這有必要利用農(nóng)業(yè)和生物技術(shù)使研究獲益。根系分泌物的新型作用 根分泌作用包括正面和負(fù)面的多種相互作用，如根際中的植物與植物之間植物與微生物之間或者三個(gè)營(yíng)養(yǎng)級(jí)相互作用（植物-微生物-線蟲）。有大量的文章都報(bào)道了根系分泌物作用中植物和植物、植物和微生物之間的作用(Bertin etal.2003; Bais etal.2004,2006,2008;Weir etal.2004;Prithiviraj etal.2007)。這篇綜述從兩個(gè)

39、方面舉例說明：三個(gè)營(yíng)養(yǎng)級(jí)相互作用和自身識(shí)別或非自身識(shí)別。 與植物和微生物不同線蟲有高度的運(yùn)動(dòng)能力，能夠響應(yīng)植物與微生物間的化學(xué)通訊。三個(gè)營(yíng)養(yǎng)級(jí)的作用（植物、微生物、線蟲）在對(duì)根瘤菌、菌根真菌和植物病原體的研究中已經(jīng)有了很好的闡述(Khan 1993; Khan etal.2000)。研究表明，三營(yíng)養(yǎng)級(jí)作用在線蟲和微生物共同影響植物生長(zhǎng)時(shí)發(fā)揮作用。不同的研究表明，土壤線蟲也可以調(diào)節(jié)根系和根瘤菌的相互作用，使根瘤的數(shù)量增加(Horiuchi etal. 2005)。本研究表明線蟲作為載體把根瘤菌帶到豆科植物，使植物根系釋放揮發(fā)性物質(zhì)形成植物-微生物共生體。一項(xiàng)同樣的研究報(bào)道指出昆蟲病原線蟲會(huì)使田中

40、的玉米根系受損(Rasmann etal. 2005)。然而，對(duì)線蟲的影響與植物根系的相互作用和對(duì)根分泌物的影響以及對(duì)微生物的作用還不太了解。對(duì)根際中與這些三營(yíng)養(yǎng)級(jí)調(diào)節(jié)有關(guān)的基本信號(hào)的了解，可以極大的促進(jìn)在生態(tài)和諧中的運(yùn)用。另一個(gè)熟知的三營(yíng)養(yǎng)級(jí)作用的例子是植物根系分泌物與寄生植物和叢枝菌根真菌（AMF）的通信介導(dǎo)。植物利用化合物吸引有益有機(jī)質(zhì)和抵御有害物質(zhì)。然而，對(duì)有益物質(zhì)的吸收也會(huì)導(dǎo)致有毒物質(zhì)的泛濫。一個(gè)經(jīng)典的例子是植物間的親緣關(guān)系，有益的共生AMF和有害的共生植物，它們都受到根系分泌物以及其衍生物的調(diào)節(jié)(Bouwmeester etal.2007)。獨(dú)角金內(nèi)酯在植物根系分泌物中的含量很少，

41、包括玉米、珍珠小米、紅三葉草、番茄、百脈根和蝙蝠葛(Sugimato 2000; Sato etal. 2003;Awad etal.2006)。在這個(gè)復(fù)雜的作用中過去發(fā)現(xiàn)的毫無關(guān)系的事實(shí)現(xiàn)在可以整合成一個(gè)原理：1、土壤中低濃度的磷酸鹽有利于AMF的共生(Smith & Read 1997)；2、缺乏磷酸對(duì)誘導(dǎo)植物根系產(chǎn)生獨(dú)角金內(nèi)酯(Yoneyama etal.2007)；3、獨(dú)角金內(nèi)酯促使AMF占據(jù)寄主植物(Gomez-Roldan etal.2007)；4、獨(dú)角金內(nèi)酯也引起寄主植物感染(Bouwmeester etal. 2003)；5、AMF的作用可以防止寄主植物被萌發(fā)抑制劑影響(Len

42、dzemo etal.2007)。除了獨(dú)角金內(nèi)酯的以上作用和對(duì)化合物的作用以外，最近的兩項(xiàng)研究發(fā)現(xiàn)它們也抑制芽的分支(Gomez-Roldan etal.2008; Umehara etal.2008)。 植物通過地上部分和地下部分的相互作用從而防止由病原菌引起的疾病。食草動(dòng)物產(chǎn)生了一種植物內(nèi)部信號(hào)作用于根與芽(Rasmann etal. 2005)。這項(xiàng)研究發(fā)現(xiàn)玉米根蟲（WRC）的幼蟲以玉米葉片為食同時(shí)誘導(dǎo)根系分泌植物信號(hào)(E)-b-石竹烯激活昆蟲病原線蟲，一些根系有益菌激活植物防御反應(yīng)以防止葉部病害(Ryu etal. 2004)。同樣，植物根系分泌化合物作為信號(hào)物吸引共生體如根瘤菌和AM

43、F(Kent Peters & Long 1988;Besserer etal.2006)。但是，是什么植物根信號(hào)參與激活有益菌還不太清楚。最近研究發(fā)現(xiàn)三羧酸循環(huán)（TCA）的一個(gè)根系中間產(chǎn)物L(fēng)-蘋果酸能在劑量依賴上參與激活有益菌芽孢桿菌FB17(Rudrappa etal.2008)。這項(xiàng)研究進(jìn)一步證明了當(dāng)葉片接種PSTDC300病原體，根系L-蘋果酸的分泌增加。這項(xiàng)研究為了解植物的地上部分和地下部分信號(hào)交流鋪平了道路。 在一些自然或半自然的植被中，由根系驅(qū)動(dòng)的地下部分的競(jìng)爭(zhēng)是必不可少的現(xiàn)象。幾項(xiàng)研究已經(jīng)證明根系與相鄰根系通過特定的方式互相影響，這依賴于相鄰根系的種類(Maina, Brown

44、 & Gersani 2002;de Kroon, Mommer & Nishiwaki 2003; Falik,de Kroon & Novoplansky 2006).。最近的研究表明植物可以識(shí)別同類從而在根系作用影響的競(jìng)爭(zhēng)條件下，在與不同類物種一起生長(zhǎng)時(shí)比和同類植物生長(zhǎng)時(shí)大的根系更容易定位(Dudley & File 2007).。自身或非自身根系機(jī)制上的區(qū)別還不太清楚，但已經(jīng)表明，根分泌物在這種反應(yīng)中發(fā)揮作用(de Kroon 2007)。Ariel Novoplansky在“在競(jìng)爭(zhēng)條件下的自我識(shí)別行為”一文中提出這方面的細(xì)節(jié)信息。根際中根分泌物是否參與植物的協(xié)同進(jìn)化？ 上節(jié)涉及到的例

45、子都是在人工環(huán)境或嚴(yán)格控制的溫室環(huán)境中進(jìn)行的探究，所以，讀者也許會(huì)問：根系分泌物在自然條件下是如何影響生物多樣性的。土壤中的微生物多樣性（細(xì)菌和真菌群落）是非同尋常的，一克土壤中可含有10億微生物，有上千個(gè)不同的物種(Rosell-Mora & Amann 2001)。土壤微生物群落通過一個(gè)作用體系影響環(huán)境中的關(guān)鍵過程，如養(yǎng)分的生物化學(xué)循環(huán)，植物健康和土壤質(zhì)量(Barea etal.2005;Giri etal. 2005)。許多動(dòng)態(tài)的微生物作用發(fā)生在植物根系附近和土壤-植物界面，這個(gè)環(huán)境就稱為根際(Lynch 1987;Barea etal.2005;Bais etal. 2006;Prit

46、hiviraj etal.2007)。根際土壤中微生物群落多樣性取決于植物的年齡，作物品種和土壤類型(Wieland, Neumann & Backhaus 2001; Buyer,Roberts & Russek-Cohen 2002;Kowalchuk etal.2002;Hogberg, Hogberg & Myrold 2007)。重要的是，最近研究認(rèn)為特定植物培養(yǎng)在具有真菌群落多樣性的土壤中，兩種模式植物（擬南芥和苜蓿）在其本土培養(yǎng)（從自然條件下采集）和從溫室條件下的其他植物土壤中采集，發(fā)現(xiàn)擬南芥在本土條件下仍然保留其真菌群落，但在其他土壤中卻不能（種植苜蓿的土壤），當(dāng)它們生長(zhǎng)在第三

47、種土壤中時(shí)則不能成活。在不是本土的其他土壤中培養(yǎng)，微生物多樣性迅速下降。當(dāng)將根分泌物加入其他土壤而不是植物生長(zhǎng)的土壤則有同樣的現(xiàn)象。因此，說明植物通過根分泌物響應(yīng)這些現(xiàn)象，這些相互作用具有協(xié)同進(jìn)化的現(xiàn)象(Broeckling etal.2008)。其他研究除了田間條件外都顯示出同樣結(jié)果。這項(xiàng)研究發(fā)現(xiàn)蒙大納洲入侵植物黑矢車菊的高密度土壤與雜草生長(zhǎng)的低密度土壤相比，真菌群落大量下降(Broz,Manter & Vivanco 2008)。事實(shí)證明入侵植物使微生物多樣性數(shù)量下降(Broz etal.2008)。使我們更加相信在根際和土壤微生物之間存在協(xié)同進(jìn)化，會(huì)受到根系分泌物的調(diào)節(jié)。當(dāng)入侵植物達(dá)到一

48、個(gè)新的領(lǐng)域，就會(huì)通過分泌物破壞土壤微生物。這些分泌物不僅對(duì)微生物有負(fù)面影響（抗菌劑）同時(shí)也能為其生長(zhǎng)提供碳源?？赡芤欢螘r(shí)間以后入侵植物也會(huì)有自己的與原來類似的微生物群落，但并不容易形成，因?yàn)樵瓉淼恼麄€(gè)生態(tài)群落不可能復(fù)制。這樣的群落是由不同植物所組成，并且有自己的分泌物調(diào)節(jié)土壤微生物群落從而有益于自己的生態(tài)系統(tǒng)。當(dāng)這個(gè)生態(tài)系統(tǒng)被一種沒有協(xié)同進(jìn)化的新物種影響后，就會(huì)影響一些植物的協(xié)同進(jìn)化微生物的生理過程從而導(dǎo)致數(shù)量下降。在一個(gè)入侵范圍內(nèi)，這會(huì)使一種植物的競(jìng)爭(zhēng)力減弱，易受到入侵植物的侵襲。單一物種下可以得到同樣的相關(guān)系數(shù)：可以假設(shè)這樣的作物完全改變了土壤微生物的組成。據(jù)了解，本土作物不如非本土作物能

49、產(chǎn)生更大的作用。主要是吸收作用（土壤性質(zhì)和養(yǎng)分）和氣候作用，例如，土豆在它的馴化的安第斯山脈產(chǎn)量下降，早期的研究推測(cè)在本土生長(zhǎng)的作物擁有重要的協(xié)同進(jìn)化微生物環(huán)境。包括有益菌和病原菌，這些微生物的協(xié)同進(jìn)化控制生態(tài)系統(tǒng)的平衡。防止其他物種的入侵。另一方面，非本土生長(zhǎng)的作物能夠高產(chǎn)是由于少量的土壤病原菌。因此，如果接種病原菌則會(huì)很快生長(zhǎng)，并占據(jù)主導(dǎo)。因?yàn)椴淮嬖谂c之競(jìng)爭(zhēng)的協(xié)同進(jìn)化微生物（圖2）。一個(gè)例子就是愛爾蘭的馬鈴薯饑荒（公元前1845-1852），馬鈴薯晚疫病使其在幾年內(nèi)迅速死亡。對(duì)地上部分和地下部分研究的展望 越來越多的研究探討了根系分泌物的變化在生態(tài)中的意義。但是，最明顯的意義在于植物對(duì)食草

50、動(dòng)物響應(yīng)機(jī)制的研究。例如食用包囊三葉草根系的動(dòng)物改變百三葉草的根系分泌物，刺激生物量土壤微生物活動(dòng)。這些積累的影響隨后產(chǎn)生了積極地反饋，最終有利于植物的長(zhǎng)期生長(zhǎng)(Hamilton & Frank 2001; Ayres etal. 2004)。另外一個(gè)例子是AMF，它可以在早期演替中豐富植物的種類(Van der Heijden etal.1998)。因?yàn)樗軌虼龠M(jìn)次要植物生長(zhǎng)，均勻分布土壤資源，避免一種植物占據(jù)主導(dǎo)地位(Van der Heijden 2004)。很明顯，根系與AMF的聯(lián)系起源于一種根系分泌物獨(dú)角金內(nèi)酯。最近，研究發(fā)現(xiàn)不同植物中根和芽誘導(dǎo)的反應(yīng)表現(xiàn)為地下部分對(duì)病原菌的不同作用

51、直接（產(chǎn)毒素）或間接（揮發(fā)物）的從地上部分的營(yíng)養(yǎng)狀況表現(xiàn)出來(Bezemer &Van Dam 2005)。植物和土壤生物之間的正反饋和負(fù)反饋機(jī)制都通過根分泌物來維持，這就明顯影響了養(yǎng)分循環(huán)率和植物生長(zhǎng)率?？偨Y(jié)和未來的研究方向植物根系分泌的化合物和蛋白質(zhì)是植物應(yīng)對(duì)和改變所處環(huán)境的重要途徑。在過去幾年中的研究技術(shù)的進(jìn)步為更好的了解根系分泌物與與其他有機(jī)質(zhì)作用關(guān)系提供了條件。這些創(chuàng)新可以運(yùn)用于農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)。從而加強(qiáng)作物防御病原菌的能力和充分運(yùn)用土壤有益菌的能力。此外，這些知識(shí)也可以用于開墾更好的土壤以防止入侵物種、重金屬毒害或有毒化合物。一個(gè)激動(dòng)人心的趨勢(shì)將產(chǎn)生于對(duì)根際微生物的不同探索中產(chǎn)生。然而

52、，現(xiàn)在的努力應(yīng)該集中在研究有機(jī)質(zhì)與復(fù)雜根際間化學(xué)聯(lián)系。此外，也需要了解分泌的控制作用和機(jī)制從而將產(chǎn)生的化合物更好的運(yùn)用于農(nóng)業(yè)生產(chǎn)。研究人員的主要挑戰(zhàn)在于了解根系分泌中新的運(yùn)輸系統(tǒng)和調(diào)節(jié)機(jī)制，這樣有助于我們更好的了解根系分泌的化合物以及它們?cè)诟H的作用；另外一個(gè)重大的挑戰(zhàn)是研究根系分泌物的化學(xué)成分，特別是參與疾病預(yù)防和有利于根際微生物的分泌物。關(guān)于根系分泌次生代謝產(chǎn)物的情況已經(jīng)了解，但是重要的是要梳理出分泌過程中分泌蛋白的作用。最后，也需要深入了解分泌物在地下部分和地上部分相互影響間的作用，反之亦然。同時(shí)也需要了解生物與非生物因素在生態(tài)系統(tǒng)中的相互作用。解決跨領(lǐng)域研究也是個(gè)重要的挑戰(zhàn)。例如植物生

53、態(tài)學(xué)家與土壤化學(xué)家、土壤物理學(xué)家、化學(xué)家和植物病理學(xué)家合作。此外，可以很清楚地看到，對(duì)根系行為的研究需要提供生態(tài)學(xué)和進(jìn)化學(xué)的數(shù)據(jù)以便了解其相互作用以及地下部分和地上部分多樣性關(guān)聯(lián)，更好的為研究生態(tài)平衡做出貢獻(xiàn)。參考文獻(xiàn)Aerts R. (1999) Interspecific competition in natural plant communities:mechanisms, trade-offs and plantsoil feedbacks. Journalof Experimental Botany 50, 2937.Aulakh M.S., Wassmann R., Bueno C

54、., Kreuzwieser J. & RennenbergH. (2001) Characterization of root exudates at different growth stages of ten rice (Oryza sativa L.) cultivars. PlantBiology 3, 139148.Awad A.A., Sato D., Kusumoto D., Kamioka H., Takeuchi Y. &Yoneyama K. (2006) Characterization of strigolactones, germinationstimulants

55、for root parasitic plants Striga and Orobanche, produced by maize, millet and sorghum. Plant Growth Regulation48, 221227.Ayres E., Heath J., Possell M.,Black H.I.J.,Kerstiens G. & Bardgett R.D. (2004) Tree physiological responses to above-ground herbivory directly modify belowground processes of soi

56、l carbon and nitrogen cycling. Ecology Letters 7, 469479.Badri D.V., Loyola-Vargas V.M., Du J., Stermitz F.R., Broeckling C.D., Iglesias-Andreu L. & Vivanco J.M. (2008a) Transcriptome analysis of Arabidopsis roots treated with signaling compunds: a focus on signal transduction, metabolic regulation

57、and secretion.New Phytologist 179, 209223.Badri D.V., Loyola-Vargas V.M., Broeckling C.D., et al. (2008b) Altered profile of secondary metabolites in the root exudates ofArabidopsis ATP-binding cassette transporter mutants. Plant Physiology 146, 762771.Bais H.P., Park S.W., Weir T.L., Callaway R.M.

58、& Vivanco J.M. (2004) How plants communicate using the underground information superhighway. Trends in Plant Science 9, 2632.BaisH.P.,Weir T.L., Perry L.G.,Gilroy S.&Vivanco J.M. (2006) The role of root exudates in rhizosphere interactions with plants and other organisms. Annual Reviews of Plant Bio

59、logy 57, 233266.Bais H.P., Broeckling C.D. & Vivanco J.M. (2008) Root exudates modulate plantmicrobe interactions in the rhizosphere. In Secondary Metabolites in Soil Ecology, Soil Biology 14 (ed. P. Karlovsky), pp. 241252. Springer-Verlag, Berlin, Heidelberg,Germany.Balzi E. & Goffeau A. (1994) Genetics and biochemistry of yeast multidrug resistance. Biochimica et Biophysic